ISSN 2412-4036 (print)
ISSN 2713-1823 (online)

Estimation of the platelet component of hemostasis in COVID-19 patients

Kadnikov L.I., Izmozherova N.V., Popov A.A., Antropova I.P.

1) Ural State Medical University of the Ministry of Healthcare of Russia, Yekaterinburg; 2) Institute of High-Temperature Electrochemistry of Ural branch of the Russian Academy of Sciences, Yekaterinburg
Abstract. Platelets play a special role in the occurrence of thrombosis in case of COVID-19, as they are involved in maintaining the integrity of blood vessels, regulating hemostasis, and in the process of inflammation.
The aim: to estimate the platelet component of hemostasis in patients with COVID-19.
Materials and methods. Case-control study included 75 patients: group 1 – with COVID-19 (n = 25), group 2 – with COVID-19 and acute coronary syndrome (ACS) (n = 25), group 3 – with ACS without COVID-19 (n = 25). Blood samples were analyzed by a Mindray BC-6800 Plus analyzer. Platelet aggregation with inducers was assessed using a ChronoLog 700 analyzer.
Results. Mean platelet volume (MPV) in group 1 was 11.0 (10.4 ÷ 11.9), in group 2 – 10.8 (10.3 ÷ 11.5), in group 3 – 10.2 (9.8 ÷ 10.7) fl (p < 0.001). Platelet distribution width (PDW) in group 1 was 13.1 (12.0 ÷ 14.5), in group 2 – 12.4 (11.7 ÷ 14.4), in group 3 – 11.9 (11.2 ÷ 12.5) % (p = 0.028), large platelet coefficient (P-LCR) – 33.5 (28.0 ÷ 39.7), 31.7 (26.8 ÷ 37.3) and 27.2 (24.7 ÷ 29.8) %, respectively (p = 0.002). Ratio of the absolute platelet count to the absolute lymphocyte count (PLR) was as follows: in group 1 – 163.4 (100.8 ÷ 237.1), in group 2 – 131.2 (103.5 ÷ 173.1), in group 3 – 113.1 (78.7 ÷ 129.5) (p = 0.019). Platelet aggregation with adenosine diphosphate in group 1 was 61.0 (56.0 ÷ 66.0), in group 2 – 48.5 (28.0 ÷ 57.0), in group 3 – 28.0 (22.0 ÷ 39.0) % (p < 0.001), platelet aggregation with collagen – 65.5 (61.5 ÷ 72.0), 57.0 (41.0 ÷ 67.5) and 54.0 (42.0 ÷ 57.0) %, respectively (p < 0.001), and platelet aggregation with epinephrine – 58.8 (53.0 ÷ 65.0), 40.0 (24.5 ÷ 55.0) and 21.0 (15.0 ÷ 30.0) %, respectively (p < 0.001).
Conclusion. Higher values of MPV, PDW, P-LCR, PLR, platelet aggregation with inducers indicate obvious activation and reactivity of platelets due to the immune-inflammatory component in individuals with COVID-19. Obtained data indicate a significant influence of SARS-CoV-2 at the functional activity of platelets.

Keywords

SARS-CoV-2
COVID-19
hemostasis
platelets
platelet indexes
acute coronary syndrome

ВВЕДЕНИЕ

Тромботические события, наблюдаемые у пациентов с COVID-19, представляют собой иммуноопосредованные тромбозы. Негативное действие SARS-CoV-2 на кардиомиоциты и активация врожденного иммунного ответа после заражения вирусом приводят к чрезмерному высвобождению медиаторов воспаления, дестабилизации атеросклеротических бляшек и последующему образованию микротромбов [1, 2]. Дерегулированная активация комплемента усиливает активацию и рекрутирование нейтрофилов в инфицированные легкие, а также способствует экспрессии тканевого фактора, что влечет за собой развитие эндотелиальной дисфункции тромбоза [3]. Риску возникновения тромбоза дополнительно способствует чрезмерное высвобождение нейтрофильных внеклеточных ловушек (NETs), связанных с нейтрофильной эластазой, антимикробными пептидами, цитруллинированным гистоном H3, белком высокомобильной группы бокс-1 (HMGB1) [4, 5].

Центральную роль в возникновении иммунотромбоза при COVID-19 играют тромбоциты [6], которые являются безъядерными форменными элементами крови. Тромбоциты имеют решающее значение в обеспечении целостности сосудов и регуляции гемостаза, а также активно вовлечены в процесс воспаления, связанный с патогенезом заболевания [7]. Они выступают не только медиаторами тромбоза, но и участниками иммунных процессов, инициируя и ускоряя многие сосудистые воспалительные состояния, включая атеросклероз, что способствует возникновению острого коронарного синдрома (ОКС) [8, 9].

Тромбоцитарные параметры, указывающие на дисфункцию, гиперактивацию и агрегацию тромбоцитов, способны отражать особенности патогенеза заболевания и эффективность его лечения. Определение тромбоцитарных показателей экономически эффективно, а особенности функционирования тромбоцитов могут коррелировать не только с тромботическим состоянием, но и воспалительным процессом [7, 9].

Цель исследования – оценить тромбоцитарный компонент гемостаза у пациентов с коронавирусной инфекцией.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

В исследование «случай – контроль» были включены 75 одномоментно обследованных пациентов, сопоставимых по возрасту, индексу массы тела (ИМТ) и индексу коморбидности Чарлсон. В группу 1 вошли 25 человек с COVID- 19, в группу 2 – 25 пациентов с COVID- 19 и ОКС, в группу 3 – 25 больных с ОКС, у которых наличие COVID-19 было исключено. Пациенты находились на лечении в разных стационарах Свердловской области согласно маршрутизации: ГАУЗ Свердловской области «Центральная городская клиническая больница № 24» (г. Екатеринбург) и МО «Новая больница» (г. Екатеринбург). Исследование проводилось с конца марта 2022 г. по начало декабря 2023 г.

Критерии включения в исследование: совершеннолетние лица, не принимавшие иммуносупрессивные и антиагрегантные препараты до оказания медицинской помощи на этапе текущей госпитализации, добровольное письменное согласие на участие в исследовании.

Критерии невключения: возраст до 18 лет, прием иммуносупрессивных и антиагрегантных препаратов до оказания медицинской помощи на этапе текущей госпитализации.

Во время госпитализации у пациентов группы 1 в ряде случаев была использована ацетилсалициловая кислота, у всех пациентов групп 2 и 3 – двойная антиагрегантная терапия (ацетилсалициловая кислота + клопидогрел/тикагрелор).

Инфицирование вирусом SARS-CoV-2 определялось методами полимеразной цепной реакции, иммуноферментного анализа и выявлением поражения легких по данным компьютерной томографии. Диагноз ОКС основывался на данных клинической картины, количественном определении тропонина, аспартатаминотрансферазы, креатинфосфокиназы МВ, лактатдегидрогиназы, данных электрокардиографии и коронароангиографии.

Показатели крови всех пациентов, включенных в исследование, оценивались на одной базе, на автоматическом гематологическом анализаторе Mindray BC-6800 Plus. Был выполнен анализ количества тромбоцитов (PLT), среднего объема тромбоцитов (MPV), ширины распределения тромбоцитов (PDW), тромбокрита (PCT), коэффициента больших тромбоцитов (P-LCR), отношения абсолютного количества тромбоцитов к абсолютному количеству лимфоцитов (PLR). Агрегацию тромбоцитов с аденозиндифосфатом (АДФ), коллагеном и эпинефрином определяли с помощью анализатора ChronoLog 700.

Статистическая обработка данных осуществлялась в программе STATISTICA 13.0. Данные представлены как медиана и межквартильный размах. Качественные показатели сравнивались с помощью критерия χ2 Пирсона, двустороннего точного критерия Фишера, а количественные – посредством критериев Манна – Уитни и Краскела – Уоллиса; статистически значимыми различия считали при значениях р < 0,05. При апостериорных попарных сравнениях вводилась поправка Бонферрони; статистически значимыми различия считались при значениях р < 0,017.

Проведение исследования одобрил локальный этический комитет ФГБОУ ВО «Уральский государственный медицинский университет» Минздрава России (протокол № 9 от 22.10.2021).

РЕЗУЛЬТАТЫ

Сформированные группы пациентов были сопоставимы по возрасту, ИМТ и индексу коморбидности Чарлсон. По гендерному признаку распределение в группах было следующим: группа 1 – 13 мужчин и 12 женщин, группа 2 – 21 мужчина и 4 женщины, группа 3 – 18 мужчин и 7 женщин (χ2 = 6,145, 2 с.с., p = 0,046).

В таблице 1 представлена общая характеристика пациентов исследованных групп.

45-1.jpg (114 KB)

Группы имели различия в применяемой антитромботической и иммуносупрессивной терапии (табл. 2). У пациентов с COVID-19 по сравнению с пациентами, имевшими COVID-19 + ОКС и ОКС, значительно реже применялись антиагреганты, но чаще глюкокортикостероиды. Использование критерия Краскела – Уоллиса показало более низкий уровень применения антикоагулянтов в группе COVID-19 без ОКС, однако при проведении апостериорных попарных сравнений группы оказались сопоставимы по этому параметру.

Характеристика параметров тромбоцитарного звена гемостаза у участников исследования приведена в таблице 3.

46-1.jpg (204 KB)

Согласно результатам исследования, в группе больных с COVID-19 + ОКС отмечались промежуточные значения как по количеству циркулирующих тромбоцитов, так и по показателям MPV, P-LCR, PDW, PLR, а также по параметрам индуцированной агрегации с АДФ, коллагеном и эпинефрином в сравнении с пациентами, имевшими только COVID-19 и только ОКС. В то же время в группе COVID-19 все эти показатели были существенно выше, чем в группе ОКС.

ОБСУЖДЕНИЕ

Диагностическое и прогностическое значение для оценки параметров тромбоцитарного звена гемостаза, доступных в широкой клинической практике, остается недооцененным врачами терапевтических специальностей [7, 8]. Между тем тромбоциты играют важную роль на каждом этапе воспалительного процесса [10]. Их активация служит ответом на вирусную инфекцию и может негативно влиять на течение и исходы воспалительного процесса в легких [10, 11]. В острой фазе COVID- 19 воспалительная реакция способствует высвобождению провоспалительных цитокинов, влияющих на активацию и созревание тромбоцитов. Интерлейкин 6 (ИЛ-6) наряду с ИЛ-1, ИЛ-3 и фактором некроза опухоли-­альфа (ФНО-α) имеет существенное значение в обеспечении плоидности мегакариоцитов за счет повышения уровня тромбопоэтина, приводящего к более активной продукции мегакариоцитов [12]. В результате в кровоток попадает большее число молодых тромбоцитов, имеющих больший объем, что в конечном итоге вызывает увеличение среднего объема тромбоцитов (MPV) [10]. Показатель MPV – не только отражение размера тромбоцитов, но и потенциальный маркер их реактивности. Известно, что молодые тромбоциты крупнее, а более крупные тромбоциты метаболически и ферментативно более активны, обладают бóльшим протомботическим потенциалом, способны к повышенной агрегации, синтезу тромбоксана и высвобождению β-тромбоглобулинов, а также к увеличению экспрессии молекул адгезии [13]. Коэффициент больших тромбоцитов (P-LCR) показывает процентное содержание крупных тромбоцитов в кровотоке.

В нашем исследовании наличие COVID-19 было определяющим фактором, оказывающим влияние на объем тромбоцитов, поскольку пациенты с ОКС, не инфицированные SARS-CoV-2, имели существенно более низкий средний объем тромбоцитов, а также процентное содержание крупных кровяных пластинок. По-видимому, это обусловлено более интенсивным воспалительным процессом, сопровождающим COVID-19. Этим же можно объяснить и большее количество циркулирующих тромбоцитов у пациентов с коронавирусной инфекцией. Ширина распределения тромбоцитов (PDW) выступает индикатором гетерогенности размера тромбоцитов, отражающим морфологические изменения в активированных тромбоцитах [14]. Так, более высокие значения PDW могут как быть результатом процесса активации тромбоцитов, так и свидетельствовать о наличии механизмов их интенсивного потребления и разрушения. В нашем исследовании более высокая активность воспалительного процесса, связанная с SARS-CoV-2, обусловила, очевидно, и существенно более высокий уровень вариабельности популяции тромбоцитов по сравнению с больными только ОКС. Это подтверждает влияние SARS- CoV-2 на тромбоцитарные параметры.

Наблюдаемое повышение значения PLR у пациентов обеих групп с COVID-19 относительно пациентов только с ОКС также говорит о выраженности воспалительного процесса, стимулируемого вирусной инфекцией. Как было отмечено выше, тромбоциты участвуют не только в агрегации, но и в воспалении. Такой критерий, как отношение абсолютного количества тромбоцитов к абсолютному количеству лимфоцитов (PLR), рассматривается в качестве неспецифического маркера как провоспалительного, так и протромботического процессов при вирусных инфекциях [15]. Помимо этого, взаимодействие тромбоцитов и лимфоцитов усиливает адгезию последних к эндотелию и снижение их образования, что, в свою очередь, приводит к снижению иммунитета и риску возникновения осложнений и смерти при вирусной инфекции [16, 17].

Воспаление стимулирует продукцию тромбоцитов совместно с их деструкцией. Это вызывает активное поступление в кровоток молодых крупных кровяных пластинок и способствует повышению агрегационного потенциала тромбоцитарного звена гемостаза [18].

АДФ-агрегометрия – один из наиболее чувствительных методов диагностики реактивности тромбоцитов. Однако в большинстве случаев проводится комбинированная диагностика, включающая оценку ответа тромбоцитов на изолированное введение АДФ, коллагена и адреналина с целью получения более достоверных результатов, что связано с вариативностью ответа тромбоцитов на стимуляцию АДФ, обусловленную возрастом, полом и наличием сопутствующих заболеваний [19]. Также стоит отметить, что агрегация тромбоцитов с АДФ происходит без секреции гранул в отличие от агрегации с коллагеном [20].

В нашем исследовании наблюдался существенно более высокий показатель агрегации тромбоцитов с индукторами (АДФ, коллагеном и эпинефрином) у пациентов с COVID-19 относительно больных COVID-19 + ОКС и ОКС без коронавирусной инфекции. Объяснением этому может служить существенно более редкое применение у пациентов группы с COVID-19 антиагрегантных препаратов. В то же время более интенсивная индуцированная агрегация тромбоцитов в группе COVID- 19 + ОКС по сравнению с группой ОКС на фоне отсутствия различий в частоте приема антиагрегантов может свидетельствовать о более выраженной активности тромбоцитов на фоне коронавирусной инфекции. Наблюдаемые различия между группами COVID- 19 + ОКС и ОКС позволяют сделать вывод о значительном влиянии вируса SARS-CoV-2 на функциональную активность тромбоцитов.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

У пациентов с коронавирусной инфекцией отмечается более выраженная функциональная и агрегационная активность тромбоцитов, чем у пациентов с ОКС, ОКС + COVID-19, что может быть объяс­нено более редким назначением антиагрегантов.

У пациентов с COVID-19, осложненным ОКС, именно коронавирусная инфекция и сопряженные с ней иммуновоспалительные процессы оказывали основное влияние на количество, размер и агрегационную активность тромбоцитов.

Применение двойной антиагрегантной терапии значимо снижало функциональную активность тромбоцитов у пациентов с ОКС, инфицированных SARS-CoV-2.

References

1. Канаева Т.В., Кароли Н.А. Прогностические маркеры поражения сердечно-сосудистой системы у пациентов с COVID-19: обзор литературы. Сеченовский вестник. 2022; 13(3): 14–23. (Kanaeva T.V., Karoli N.A. Prognostic biomarkers for cardiovascular injury in patients with COVID-19: A review. Sechenovskiy vestnik = Sechenov Medical Journal. 2022; 13(3): 14–23 (In Russ.)).

https://doi.org/10.47093/2218-7332.2022.13.3.14-23. EDN: BZQEIF.

2. McFadyen J.D., Stevens H., Peter K. The emerging threat of (micro)thrombosis in COVID-19 and its therapeutic implications. Circ Res. 2020; 127(4): 571–87.

https://doi.org/10.1161/circresaha.120.317447. PMID: 32586214. PMCID: PMC7386875.

3. Bonaventura A., Vecchié A., Dagna L. et al. Endothelial dysfunction and immunothrombosis as key pathogenic mechanisms in COVID-19. Nat Rev Immunol. 2021; 21(5): 319–29.

https://doi.org/10.1038/s41577-021-00536-9. PMID: 33824483. PMCID: PMC8023349.

4. Нестерова И.В., Атажахова М.Г., Тетерин Ю.В. с соавт. Роль нейтрофильных экстрацеллюлярных сетей (NETs) в иммунопатогенезе тяжелого COVID-19: потенциальные иммунотерапевтические стратегии, регулирующие процесс формирования и активность NETs. Инфекция и иммунитет. 2023; 13(1): 9–28. (Nesterova I.V., Atazhakhova M.G., Teterin Yu.V. et al. The role of neutrophil extracellular traps (NETs) in the immunopathogenesis of severe COVID-19: Potential immunotherapeutic strategies regulating NET formation and activity. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity. 2023; 13(1): 9–28 (In Russ.)).

https://doi.org/10.15789/2220-7619-TRO-2058. EDN: VLVURO.

5. Wulandari S., Hartono, Wibawa T. The role of HMGB1 in COVID-19-induced cytokine storm and its potential therapeutic targets: A review. Immunology. 2023; 169(2): 117–31.

https://doi.org/10.1111/imm.13623. PMID: 36571562. PMCID: PMC9880760.

6. Martinod K., Deppermann C. Immunothrombosis and thromboinflammation in host defense and disease. Platelets. 2021; 32(3): 314–24.

https://doi.org/10.1080/09537104.2020.1817360. PMID: 32896192.

7. Ghoshal K., Bhattacharyya M. Overview of platelet physiology: Its hemostatic and nonhemostatic role in disease pathogenesis. Scientific World Journal. 2014; 2014: 781857.

https://doi.org/10.1155/2014/781857. PMID: 24729754. PMCID: PMC3960550.

8. Manne B.K., Xiang S.C., Rondina M.T. Platelet secretion in inflammatory and infectious diseases. Platelets. 2017; 28(2): 155–64.

https://doi.org/10.1080/09537104.2016.1240766. PMID: 27848259. PMCID: PMC5734920.

9. Ан О.И., Мартьянов А.А., Степанян М.Г. с соавт. Тромбоциты при COVID-19: «случайные прохожие» или соучастники? Вопросы гематологии/онкологии и иммунопатологии в педиатрии. 2021; 20(1): 184–191. (An O.I., Martyanov A.A., Stepanyan M.G. et al. Platelets in COVID-19: “Innocent by-standers” or active participants? Voprosy gematologii/onkologii i immunopatologii v pediatrii = Pediatric Hematology/Oncology and Immunopathology. 2021; 20(1): 184–191 (In Russ.)).

https://doi.org/10.24287/1726-1708-2021-20-1-184-191. EDN: UEKZRK.

10. Zhong Q., Peng J. Mean platelet volume/platelet count ratio predicts severe pneumonia of COVID-19. J Clin Lab Anal. 2021; 35(1): e23607.

https://doi.org/10.1002/jcla.23607. PMID: 33128497. PMCID: PMC7843293.

11. Le V.B., Schneider J.G., Boergeling Y. et al. Platelet activation and aggregation promote lung inflammation and influenza virus pathogenesis. Am J Respir Crit Care Med. 2015; 191(7): 804–19.

https://doi.org/10.1164/rccm.201406-1031OC. PMID: 25664391.

12. Gao Y., Li T., Han M. et al. Diagnostic utility of clinical laboratory data determinations for patients with the severe COVID-19. J Med Virol. 2020; 92(7): 791–96.

https://doi.org/10.1002/jmv.25770. PMID: 3218191.1 PMCID: PMC7228247.

13. Chu S.G., Becker R.C., Berger P.B. et al. Mean platelet volume as a predictor of cardiovascular risk: A systematic review and meta-analysis. J Thromb Haemost. 2010; 8(1): 148–56.

https://doi.org/10.1111/j.1538-7836.2009.03584.x. PMID: 19691485. PMCID: PMC3755496.

14. Ahmadi E., Bagherpour Z., Zarei E. et al. Pathological effects of SARS-CoV-2 on hematological and immunological cells: Alterations in count, morphology, and function. Pathol Res Pract. 2022; 231: 153782.

https://doi.org/10.1016/j.prp.2022.153782. PMID: 35121363. PMCID: PMC8800420.

15. Qu R., Ling Y., Zhang Y.H. et al. Platelet-to-lymphocyte ratio is associated with prognosis in patients with coronavirus disease-19. J Med Virol. 2020; 92(9): 1533–41.

https://doi.org/10.1002/jmv.25767. PMID: 32181903. PMCID: PMC7228291.

16. Sarkar S., Kannan S., Khanna P. et al. Role of platelet-to-lymphocyte count ratio (PLR), as a prognostic indicator in COVID-19: A systematic review and meta-analysis. J Med Virol. 2022; 94(1): 211–21.

https://doi.org/10.1002/jmv.27297. PMID: 34436785. PMCID: PMC8661888.

17. Гашимова Н.Р., Бицадзе В.О., Панкратьева Л.Л. с соавт. Дисрегуляция функции тромбоцитов у больных COVID-19. Акушерство, гинекология и репродукция. 2022; 16(6): 692–705. (Gashimova N.R., Bitsadze V.O., Pankratyeva L.L. et al. Dysregulated platelet function in COVID-19 patients. Akusherstvo, ginekologiya i reprodukciya = Obstetrics, Gynecology and Reproduction. 2022; 16(6): 692–705 (In Russ.)).

https://doi.org/10.17749/2313-7347/ob.gyn.rep.2022.372. EDN: AYGTRY.

18. Wool G.D., Miller J.L. The impact of COVID-19 disease on platelets and coagulation. Pathobiology. 2021; 88(1): 15–27.

https://doi.org/10.1159/000512007. PMID: 33049751. PMCID: PMC7649697.

19. Koltai K., Kesmarky G., Feher G. et al. Platelet aggregometry testing: Molecular mechanisms, techniques and clinical implications. Int J Mol Sci. 2017; 18(8): 1803.

https://doi.org/10.3390/ijms18081803. PMID: 28820484. PMCID: PMC5578190.

20. Пономаренко Е.А., Игнатова А.А., Федорова Д.В. с соавт. Функциональная активность тромбоцитов: физиология и методы лабораторной диагностики. Вопросы гематологии/онкологии и иммунопатологии в педиатрии. 2019; 18(3): 112–119. (Ponomarenko E.A., Ignatova A.A., Fedorova D.V. et al. Platelet functional activity: physiology and laboratory diagnostic methods. Voprosy gematologii/onkologii i immunopatologii v pediatrii = Pediatric Hematology/Oncology and Immunopathology. 2019; 18(3): 112–119 (In Russ.)).

https://doi.org/10.24287/1726-1708-2019-18-3-112-119. EDN: EQBSCQ.

About the Authors

Leonid I. Kadnikov, MD, postgraduate student, Department of pharmacology and clinical pharmacology, Ural State Medical University of the Ministry of Healthcare of Russia. Address: 620028, Yekaterinburg, 3 Repina St.
E-mail: kadn-leonid@mail.ru
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2623-2657
Nadezhda V. Izmozherova, MD, Dr. Sci. (Medicine), head of the Department of pharmacology and clinical pharmacology, Ural State Medical University of the Ministry of Healthcare of Russia, leading researcher at the Institute of High-Temperature Electrochemistry, Ural branch of the Russian Academy of Sciences. Address: 620028, Yekaterinburg, 3 Repina St.
E-mail: nadezhda_izm@mail.ru
ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7826-9657
Artem A. Popov, MD, Dr. Sci. (Medicine), head of the Department of hospital therapy and emergency medical care, Ural State Medical University of the Ministry of Healthcare of Russia, leading researcher at the Institute of High-Temperature Electrochemistry, Ural branch of the Russian Academy of Sciences. Address: 620028, Yekaterinburg, 3 Repina St.
E-mail: art_popov@mail.ru
ORCID: https://orcid.org/0000-0001-6216-2468
Irina P. Antropova, MD, Dr. Sci. (Biology), leading researcher at the Central Research Department, Ural state medical university of the Ministry of Healthcare of Russia, leading researcher at the Institute of High-Temperature Electrochemistry, Ural branch of the Russian Academy of Sciences. Address: 620109, Yekaterinburg, 5 Klyuchevskaya St.
E-mail: aip.hemolab@mail.ru
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9957-2505

Similar Articles